警方为应对未确认生命体开发了G3系统，由警员冰川诚着装，但面对更强敌人时力不从心。失忆青年津上翔一化身金色假面骑士亚极陀登场，起初因失控袭击G3。暂住在美杉家的翔一，与拥有超能力的风谷真鱼相遇，并结识了苇原凉——他在调查父亲死因时发现自己就是未完全形态的假面骑士矶烙使，每次变身后遗症加剧。凉误以为女友被亚极陀杀死，导致两人对峙。在G3-X与亚极陀联手击退更强敌人后，第三个假面骑士木野薰出现，他认为世上只需自己一人，却败给强化矶烙使后被凉所救而改变。真相揭露：远古黑暗创造主派出精灵攻击人类，翔一打破恐惧使亚极陀力量升华，四人力战击败精灵。警方与真鱼发现翔一姐姐也曾是亚极陀，而所有超能力者终将变成亚极陀。真渔因父亲之死与亚极陀有关而疏远翔一。黑暗创造主亲自出击，决定灭绝人类，派出风、地、水三精灵，三人迎来最终决战。